Zwei Jahre sind vergangen, seit John Klein seine Frau Mary durch einen zu spät entdeckten Tumor verlor. Noch immer verfolgen ihn die Bilder einer Kreatur mit glühenden Augen und Mottenflügeln, die Mary auf ihrem Totenbett gezeichnet hatte. Von seiner Vergangenheit eingeholt, verschlägt es ihn während einer Autofahrt auf rätselhafte Weise innerhalb von zwei Stunden in die weit entlegene Kleinstadt Point Pleasant. Dort berichten Dorfbewohner von finsteren Erscheinungen mit roten Augen und Schwingen. John ist sich sicher: Der "Mothman" will zu ihm sprechen - aber was will er ihm sagen ...?