社会の近代化が進むある日、ビルの建設工事中に『何か』を封印していた石塚が崩された。それ以来子供たちをさらう不思議な誘拐事件が何件も発生する。そして都会のど真ん中に、不気味な城・妖怪城が突如出現! これらは全て、人間の子供を妖怪に変えてこの世を支配しようとする妖怪・たんたん坊率いる妖怪一味の仕業であった。だがそこへ鳴り響くゲタの音。妖怪の起こす悪事を解決するため、ゲゲゲの森から鬼太郎がやって来たのだ!
遊園地の中で、ユメコという少女が突如姿を消してしまった。妖怪ポストによって彼女の弟・星郎から連絡を受けた鬼太郎は早速ミラーハウスを調査する。なんと姿を奪われたユメコがいた! これは鏡妖怪の仕業であると考えた目玉の親父は、ネコ娘を囮に妖怪・鏡じじいを誘き出すことに成功する。しかし鏡だらけのミラーハウスでは鏡じじい相手に勝ち目はない。鬼太郎は『合わせ鏡の術』により鏡に封印され、バラバラになってしまった!
鬼太郎の所に傷だらけのねずみ男が助けを求めにやって来た。遠足に行ったユメコたちが、猫塚村で多数の猫に襲われているというのだ。急行した鬼太郎は化け猫に連れ去られたユメコと猫娘を助けるため洞窟に入り、猫を操っていたネコ仙人と出会う。今回の騒動は何者かに奪われた、ネコ仙人の命を封じ込めた宝の玉を取りかえすためのものだった。だがその所在は全くわからない。怒ったネコ仙人は、魂をユメコに乗り移らせてしまった!
町で次々に起こるビル崩壊事件。それは自分の経営する建築会社に利益を与えるため、妖怪・ぬらりひょんが仕組んだものだった。手下の妖怪・朱の盤のみならず、大金をチラつかせてねずみ男も利用してビルを爆破する。しかし最大の障害である鬼太郎に、ついにその悪事がバレてしまった。そこでねずみ男を使って鬼太郎を誘い出し、二人もろともコンクリートで埋めてしまう。だが固まった鬼太郎に触った時、妙なアザが残ってしまい…。
ダイヤモンドの売買で儲ける横田商事に金の匂いをかぎつけたねずみ男は、横田社長の後を追いかけ怪しい洞窟に入ると、ダイヤモンドの山を見つける。なぜか採掘場を見つけられながらも協力を申し出る横田。だがそこへ現われた鬼太郎はここが妖怪・輪入道の住み家であることを伝え、一刻も早く逃げるよう警告する。しかし欲にかられて聞く耳を持たないねずみ男。そこへ鬼太郎の危惧どおり、人間をダイヤに変える輪入道が現われた!
ある晩のこと。サラリーマンの黒川と後輩の吉永は酔った勢いでラーメン屋台に入り、隣にいた鬼太郎とねずみ男にからんで「妖怪なんているわけがない」とのたまった。反論する鬼太郎を容赦なく殴りつけ、そしてその後いい気分で終電へと乗り込む二人。しばらくすると、なんだか他の乗客の様子がおかしいことに気付く。途中の駅で降りようとしても降りられない。この電車は鬼太郎が車掌を務める、地獄行きの幽霊電車だったのだ…!