ヒックと仲間たちは、反逆者・アルビンたちの攻撃に備えて極秘ドラゴンチームを結成する。
ミートラグは誤って磁石を飲み込み、自らが磁気を帯びてしまい村に損害をもたらす。だが、結果的に反逆者たちとの戦いで子供たちに勝利をもたらす。
実践訓練のためにドラゴン島へと向かった子供たちは、ナイト・フューリーを狩るのが趣味のベルセルク族の長であるダガーと遭遇する。
ヒックは、町の水不足の原因は反逆者の島の人々がバーク島の地下にウィスパー・デスの卵を隠したせいだと解明する。そして、その卵は島の地下にあるトンネル内でふ化し、村への脅威となる。
フックファングが火を噴く能力を失ってきたため、スノットとヒックは手遅れになる前にファイヤーワームの女王の巣を探してフックファングを治療しなければならなくなる。
ヒックはフライトメアを恐れるアスティを助けることに。アスティが幼い頃、フライトメアと直面したアスティの叔父は、恐怖から固まって動けず家の名誉を傷つけてしまい、それがアスティのトラウマとなっていた。
