James kennt nur einen Ort auf dieser Welt: Den unterirdischen Bunker, in dem Ted und April ihn großziehen. Die beiden haben den Knirps vor Jahren gekidnappt, unterrichten ihn selbst und lassen ihn in dem Glauben, die Außenwelt sei verseucht und unbewohnbar. Doch als die Polizei den Bunker stürmt, bleibt James gar nichts anderes übrig als in die Welt hinauszugehen. Er kommt zurück zu seinen leiblichen Eltern und versucht sich in den „normalen“ Alltag zu integrieren. Insbesondere das Kino hat‘s ihm angetan: Bislang dachte er, die selbstproduzierte Kinderserie „Brigsby Bear“ von Ted wäre das höchste der Gefühle. Fortan verfolgt er gemeinsam mit dem angehenden CGI-Künstler Spencer das Ziel, seinen „Brigsby Bear“ auf die große Leinwand zu bringen.