Píše se rok 1946 a agentka Carterová to ani v období míru nemá o nic lehčí, protože se kvůli mužům vracejícím se domů z války cítí být přehlížena. Při práci pro tajnou organizaci SSR je Peggy nucena vykonávat administrativní práci, i když by raději byla v terénu a bojovala s padouchy. Zároveň se snaží protloukat se životem jako svobodná žena, která nedávno přišla o Kapitána Ameriku, lásku svého života. Když je Peggyin starý známý Howard Stark neprávem obviněn z toho, že použil své nejničivější zbraně, obrátí se na ni, aby vystopovala pravé viníky a očistila jeho jméno.