智の及ばぬ彼方に存在する妖怪世界。そこで鬼太郎をはじめとする妖怪たちがノンビリ暮らしていた。ある日、妖怪ポストに投函された手紙が届く。助けを求めたのは小学生の三浦健太。健太が父・晴彦と高校生の姉・実花と暮らしている団地では、テーマパーク建設のため、裏山の稲荷神社の解体工事が開始されてからというもの、毎日のように不気味な妖怪たちが出現、住民を恐怖と混乱に陥れていたのだ。それと同時に、妖怪世界でも大事件が起きていた!恐るべき魔力を秘め、地下深く厳重に封印されていた「妖怪石」が忽然と消えたのだ。やがてひょんなことから、妖怪石は健太と実花の手に渡ってしまう。そこに妖怪界および人間界の独裁支配をもくろむ邪悪な狐の妖怪・空狐が現れた。鬼太郎は健太と実花、そして妖怪世界を守るために、空狐に戦いを挑む！