シアトル・グレース病院で開かれた死亡症例検討会に出席したメレディスたち。そこでデニーの症例が取り上げられ、イジーを含むインターンたちの責任者であるベイリーが、非難の矢面に立たされる
伝説のプロファイラー、ジェーソン・ギデオンが去ってから8年の時が過ぎたある日。彼と“衝撃的な再会”をしたBAUのメンバーたちは、“ある過去の未解決事件”の捜査を開始した。それはBAUが“BSU/行動科学課”と呼ばれていた1978年、ヴァージニア州ロアノーク郡のセーレムで20代女性が3ヵ月ごとに絞殺され、被害者たちの手には鳥の死骸が握らされるという連続殺人事件。当時ギデオンと共に捜査を担当していたロッシは、彼が再びこの事件に関わっていたことを確信し…。
死後2日は経ち、腐敗も進んだ女性の遺体が、マンホールの中から発見されると、キャッスルとベケットは身元確認を急ぎ、捜査を進めた。しかしキャッスルはこの日、エージェントから英国で最高峰のスパイシリーズの執筆依頼が来ていると聞き、複雑な想いを抱えていた。この事件がベケットとの最後の仕事になるかもしれない…。しかもその晩、皮肉なことにベケットをモデルとした最新作「ニッキー・ヒート:長い酷暑」の出版記念パーティーが開かれる。果たしてキャッスルの出す答えは?
人気ロックバンド“ブルーピル”の元ボーカル、ヘイリーが死んだニュースは、瞬く間にネットを駆け巡った。ひと足早く娘のアレクシスから情報を得たキャッスルは、ベケットからの連絡と同時に現場へと向かった。真っ赤な口紅を乱暴に塗られ、非常階段に逆さに吊るされた姿で発見された彼女は、リハビリ施設を出たばかりの麻薬常習者であり、バンドメンバーと揉め事が絶えない問題児だった。キャッスルは娘からの助言により、彼女の歌に込められた謎を解き、犯人の正体を暴き出していく。
32歳のセラピスト、アシュリーが勤務先のクリニックで銃殺体となって発見された。顔には憎しみを込めた言葉が書きなぐられ、キャッスルとベケットは怨恨による事件と捜査を開始。一方、殺人課の同僚であるライアンとエスポジートのチームは、同夜発生した別の殺人事件の担当となった。そこでキャッスルは、どちらのチームが先に事件を解決できるか、ライアンたちを賭けに誘う。かつてない強力タッグを組み、捜査に挑むキャッスルとベケットだが、そこには意外な結末が待っていた。