1946年ニューヨーク、ペギー･カーターはSSR戦略科学予備軍でエージェントとして働いていたが、重要な任務を任せてもらえないでいた。カーターとキャプテン･アメリカの戦友であるハワード･スタークは敵国への武器販売で告発され公聴会に召喚されていた。そんな時、スタークから奪われた武器を奪還するための仕事を依頼されたカーターは、スタークの執事、エドウィン･ジャーヴィスと共に犯人を追う。
SSRが全力をかけて追っている時に突然、ニューヨークに舞い戻ってきたスターク。彼の居場所がないため、カーターは仕方なく女性専用のグリフィスホテルにかくまうことに。一方、SSRの支局長は戦時中のフィノーの戦いで死んだはずの男がスタークの発明品を狙っていたことや、米政府がフィノーでの出来事を隠していることから、そこに事件解決の手掛かりがあると考えドイツに向かう。
SSRから盗まれたスタークの発明品である武器が使われ、多数の犠牲者が出てしまう。カーターは、敵には大きな計画がありさらなる犠牲者が出ると確信する。そんな時、SSRにスタークがジャーヴィスと共に現れる。武器の名前は“ミッドナイト･オイル”というガスであり、スタークは、これ以上恐ろしい結果をもたらさないため、リヴァイアサンをおびき寄せるおとりを志願する。カーターは、スタークを救うため決死の戦いに挑む…。
カーターは未知の物体ゼロマターの威力を記録した映像をハワード･スタークに見せる。そして「世紀の大発見だ」と感動するスタークの協力を得られることになった彼女は、独自の捜査を進め、女優のホイットニー･フロストが研究所のゼロマターを、ウィルクス博士から奪おうとしていた事実を突き止める。ところがその矢先、研究所の爆発事故で姿を消したというウィルクス博士が、ロシアのスパイに仕立てられたと知ったカーターは…。
ウィルクス博士の体から抜け出たゼロマターが、すべてホイットニーの体に吸収された。彼女はさらにパワーを増すため、再びゼロマターの裂け目を作る研究に没頭。危険なゼロマターのパワーを消滅するには、スタークの力を借りるしか方法はないと考えたカーターはウィルクス博士、サンバリー博士に協力を仰ぐ。そして“裂け目発生器”を完成させた3人は、スターク撮影所で“世紀の実験”を開始するが…目の前にはホイットニーの姿が!
