20年ぶりに復活した連続殺人犯の行方を追う。
死後2日は経ち、腐敗も進んだ女性の遺体が、マンホールの中から発見されると、キャッスルとベケットは身元確認を急ぎ、捜査を進めた。しかしキャッスルはこの日、エージェントから英国で最高峰のスパイシリーズの執筆依頼が来ていると聞き、複雑な想いを抱えていた。この事件がベケットとの最後の仕事になるかもしれない…。しかもその晩、皮肉なことにベケットをモデルとした最新作「ニッキー・ヒート:長い酷暑」の出版記念パーティーが開かれる。果たしてキャッスルの出す答えは?
連邦事件の証人が殺され、FBIは、誰が犯人に証人の居場所を知らせたかを知り、また事件の重要証人であるレイノルズ捜査官を守るために、ライトマン・グループの協力を求める。レイノルズ捜査官が事件の証言を拒んだとき、ライトマンとフォスターはレイノルズが過去に隠していることがあるのを知る。
マイアミ警察が“脳外科医”の捜索を進める中、ボーゲル博士は自分が過去に診た患者を調べるようデクスターに依頼。デボラは私立探偵として探偵事務所の仕事を進めるが、足を踏み入れてしまったことに自ら始末をつけなければならなくなる。
ラゲルタはデクスターの秘密に近づく。デクスターは自分自身、デボラ、そして自らが築き上げてきた人生を守るため奮闘する。観る者の心をかき乱す形で今シーズンはついにフィナーレを迎える。