婚約破棄を言い渡されたショックで前世の記憶を思い出したアイリーン・ローレン・ドートリシュ。自身が乙女ゲーム「聖と魔と乙女のレガリア」に登場する悪役令嬢に転生したことに気が付く。この世界で彼女を待っているのは雑な死に方をする破滅ルートのみ……。破滅の起点である魔王クロード・ジャンヌ・エルメイアを攻略して恋人になれば、そんな運命を変えられると考えたアイリーン。さっそくクロードが住む魔王城を訪ねる。
学園でのひと騒動を経て、クロードとの距離を縮めたアイリーンだったがまだまだ課題は山積み。まずは元婚約者のセドリック・エルメイアに奪われたドートリシュ家の損失を取り戻すことに。その解決策を思案する彼女の元にアイザック・ロンバールら頼もしい仲間が集合する。さっそくアイリーンは、彼らと共に魔王城の修繕や製薬開発に取りかかる。しかし、そんなアイリーンの行動をセドリックは快く思っておらず……。
セドリックの婚約者であるリリア・レインワーズに自身の署名入りの脅迫文が届いたことを知ったアイリーン。全く身に覚えのない彼女は真相を追求すべく、仲間たちと行動を開始する。そして迎えた夜会当日。クロードから贈られたドレスやアクセサリーを身につけ夜会に出席するアイリーン、しかし、会場ではリリアが行方不明となり、アイリーンは誘拐犯の容疑をかけられ窮地に陥る。一方、その頃、リリアの姿はクロードの住む魔王城にあった。
アイリーンは、クロードの従者であるキース・エイグリッドが魔物を密売していたことを突き止める。アイリーンにその事情を話すキースは、その途中、クロードとの出会いや彼への想いを語り出す。彼の本音を知ったアイリーンは、事態収拾のため、そしてクロードが人間に絶望して魔物になるのを防ぐために、協力を申し出る。時を同じくして、キースの秘密を暴くためにセドリックとリリアが魔王城へとやってきて!?
困難を乗り越えてクロードと婚約をしたアイリーン。幸せを掴んだかに思われた彼女の元にミルチェッタ地方の魔物アシュタルトが人間の村を襲ったという知らせが届く。この騒動に新たな破滅の危機を感じたアイリーンは、ミルチェッタ公国のミーシャ学園に男装姿で潜入し、状況を探り始める。そこで彼女は乙女ゲーム「聖と魔と乙女のレガリア2」のラスボスのゼームス・シャルルや一癖ありそうな生徒会メンバーと出会う……。
ゲームとは異なるタイミングで魔物となったゼームス。まだゼームスが人間に戻れると判断したアイリーンは彼を逃がす。だが、その様子を生徒会メンバーのウォルト・リザニスに目撃され、自身の正体を疑われてしまう。しかし、彼女はウォルト、そしてカイル・エルフォードの正体と目的を見破り、ひとまず吸血鬼事件解決のために、3人は協力関係を結ぶことに。その頃、ミーシャ学園にはアシュタルトから新たな声明文が届いていた。
増田俊樹
Cedric Jeanne Elmir
高橋りえ
Aileen Lauren Dautriche
梅原裕一郎
Claude Jeanne Elmir
福山潤
声の出演
花澤香菜