セドリックの婚約者であるリリア・レインワーズに自身の署名入りの脅迫文が届いたことを知ったアイリーン。全く身に覚えのない彼女は真相を追求すべく、仲間たちと行動を開始する。そして迎えた夜会当日。クロードから贈られたドレスやアクセサリーを身につけ夜会に出席するアイリーン、しかし、会場ではリリアが行方不明となり、アイリーンは誘拐犯の容疑をかけられ窮地に陥る。一方、その頃、リリアの姿はクロードの住む魔王城にあった。

アイリーンは、クロードの従者であるキース・エイグリッドが魔物を密売していたことを突き止める。アイリーンにその事情を話すキースは、その途中、クロードとの出会いや彼への想いを語り出す。彼の本音を知ったアイリーンは、事態収拾のため、そしてクロードが人間に絶望して魔物になるのを防ぐために、協力を申し出る。時を同じくして、キースの秘密を暴くためにセドリックとリリアが魔王城へとやってきて!?

困難を乗り越えてクロードと婚約をしたアイリーン。幸せを掴んだかに思われた彼女の元にミルチェッタ地方の魔物アシュタルトが人間の村を襲ったという知らせが届く。この騒動に新たな破滅の危機を感じたアイリーンは、ミルチェッタ公国のミーシャ学園に男装姿で潜入し、状況を探り始める。そこで彼女は乙女ゲーム「聖と魔と乙女のレガリア2」のラスボスのゼームス・シャルルや一癖ありそうな生徒会メンバーと出会う……。

ゲームとは異なるタイミングで魔物となったゼームス。まだゼームスが人間に戻れると判断したアイリーンは彼を逃がす。だが、その様子を生徒会メンバーのウォルト・リザニスに目撃され、自身の正体を疑われてしまう。しかし、彼女はウォルト、そしてカイル・エルフォードの正体と目的を見破り、ひとまず吸血鬼事件解決のために、3人は協力関係を結ぶことに。その頃、ミーシャ学園にはアシュタルトから新たな声明文が届いていた。