ポポは母と暮らす森の民の少年。ある日、森に異変が起き、母が植物の様な姿になってしまう。「ポポ…行って…森を救って…あなたは…森の…守護者…」。母を元の姿にもどすため、旅に出たポポを赤い目の巨大甲虫が襲う。「もうだめだ！」と思ったその時、謎のカブトムシ“ムシキング”が現れた…。

旅に出たポポとチビキングは、森を旅して回っているという美少女パムと、その連れのサーカス団のビビ、バビ、デー、ブー、プゥ達と出会い、一夜を共に過ごすことになる。そこにパサーがコーカサスオオカブトを連れて現れ、ポポの持つ「守護者の証」をよこすよう迫る。ポポは「守護者の証」を守りきることが出来るのか!?

サーカス団と共に砂漠の森を行くポポは途中、ジカバチに刺されて毒により倒れてしまう。そこにコーカサスオオカブト三匹を連れたパサーが現れ、ポポに「守護者の証」を渡すよう要求してくる。ポポをかばおうとするデーとプゥだが散々に痛めつけられてしまう。果たして「守護者の証」は敵のものになってしまうのか？ 傷ついたデーとプゥはどうなってしまうのか!?

旅を続けるポポ達はアリジゴクが沢山いる砂地へと辿り着く。そこでアリジゴクがウスバカゲロウへと脱皮をして、卵を産むとすぐに死んでしまうという光景に立ち会うポポ。その命のはかなさと、次代の命を残そうとする懸命さに感動する。しかしパサーが現れてカゲロウたちを巻き添えにしながら襲い掛かってくる。命を大切にしないパサーに怒りを燃やすポポ！

トランという果実を食料に、豊かに暮らしている村に来たポポ達。しかしこの村はトランの木の葉っぱを食い荒らすという理由でアゲハチョウを駆除していた。ポポは自分達の都合で虫達の生命を奪う村人達に怒りと悲しみを覚える。だが村人たちは自分達の行動をあらためようとはしなかった。その報いか、この村に大きな悲劇が…。

たび重なるグルムの攻撃を受けて、老人だけしかいなくなってしまった村があった。老人たちは自分達の身を犠牲にしてまでも、今にも生まれてきそうな赤ちゃんをグルムの手から守るために必死になっていた。そんな彼らの姿に心打たれたポポ、村に残された最後の希望を守るために立ち上がる!!