日本橋学園に通う月島唯は落語の好きな女の子。高校を卒業したら、桂歌丸師匠の所に入門したいと思っている。目標に邁進する唯をうらやましく思う飛鳥山雅と誰からも愛される唯を嫌う谷中妙。一方、幕末の江戸では小塚原右京に召還された妖魔が暴れていた。右京の目的は不安と混乱を巻き起こし、江戸に張られた結界をなくすことにあった。妖魔との戦いで江戸を守る六人の天女たちは次々と倒されていく。彼女たちを育て上げた三遊亭圓朝はその姿に呆然とする。その夜、傷つき戦えなくなった天女たちの身体から、天女の力を司る宝珠が抜け出していった。時空を越えて現代にやってきた宝珠は、小石川鈴と内藤晶を…。

幕末の江戸にやってきた小石川鈴と内藤晶。意気消沈すると思いきや、嬉々として活動を始める。二人は江戸が大好きな江戸おたくなのだ。そして現代。唯は学園祭で、雅の手配した「全国の笑わない人50人」を相手に落語を演じ、悪戦苦闘する。そこへ現れたのは…。

江戸にやってきた唯たちは、その服装から江戸の役人に追いかけられる。既に江戸にやってきていた小石川鈴と内藤晶は、質屋の蔵で、平賀源内の巨大なからくりを発見する。折しも小塚原右京が召還した妖魔・相馬の古内裏が江戸の町を破壊していた。天女たちを失った三遊亭圓朝は単身、古内裏に戦いを挑むが…。

圓朝の屋敷に住むことになった唯たち。圓朝は、唯たちが宝珠に見出さされた天女であることを告げる。言霊を使って戦う言霊天女（通称・落語天女）、曲芸を使って戦う神楽天女、からくりを使って戦う機巧天女、作戦指揮をする計略天女、剣を使って戦う剣客天女、唯たちは宝珠によりそれらの天女の力を与えられたのだ。しかし、力を発揮するには天女への覚醒が必要だった。折しも妖怪・牡丹灯籠が襲ってくる。圓朝の屋敷は火に包まれ、病気で伏せていた谷中妙が逃げ遅れた。「みんなを守れる力がほしい」妙を助けるため、宝珠に呼びかけた唯は遂に…！

圓朝の屋敷が焼け、長屋で暮らすことになった唯たち。そんな長屋での生活が、生活能力ゼロのお嬢様・飛鳥山雅には我慢することが出来ない。ライバルである唯がテキパキと家事をこなし、長屋の人気者になっているのも気にくわない。そんな雅に目をつけた妖怪・化け物使いは「あなたは他の人間と違うのです」と雅を巧みに誘い、意のままに操ろうと術をかけてしまう。

旧暦の正月。今、唯たちの最大の関心は、晶と源内、狸のポン太と鈴の二組のカップルの恋の行方だ。晶と鈴はほとんど意識していないが、源内とポン太は真剣なのだ。そこへ京から妖怪・抜け雀、あたま山、たがやが江戸にやってくる。既に京では右京の兄、小塚原左京が町を制圧していた。左京は右京の江戸攻略を助けるために、三人の妖怪を派遣したのだ。妖怪たちは初詣に出掛けた晶と鈴を術にかける。源内とポン太は、好きな人を助けるために奮闘する！