뉴욕 대전투 이후 '캡틴 아메리카' 스티브 로저스는 워싱턴 D.C에서 조용히 지내며 현대 사회에 적응하기 위해 노력한다. 하지만 '쉴드'의 동료가 공격을 받으며 스티브는 세계를 위험에 빠뜨리는 음모에 휘말리게 된다. 블랙 위도우와 힘을 합친 캡틴 아메리카는 점점 확산되는 음모를 밝히기 위해 고군분투하고, 매 순간 자신을 막으려는 전문 암살자들과 싸운다. 음모의 전말이 밝혀지면서 캡틴 아메리카와 블랙 위도우는 새로운 동맹 팔콘에게 도움을 요청하지만, 그들은 곧 예상치 못한 엄청난 적 '윈터 솔저'와 맞닥뜨린다. 일부 빛이 깜빡이는 장면이나 패턴은 광과민성 시청자들에게 영향을 미칠 수 있다.