Monstre på jobb

Tiller Tuskman fullfører Monsteruniversitetet som den beste i klassen, og gleder seg til å begynne som skremmer i Monsterbedriften. Dessverre oppdager han på sin første dag at fabrikken har gått over fra skremmekraft til latterkraft. Nå trenger de ikke skremmere lenger, bare skøyere. Og Mike og Sulley, som nå har blitt sjefer, har et problem. Hvordan skal de få skumle monstre til å være morsomme? Mens de prøver å finne ut av dette blir alle skremmerne overført til andre stillinger, inkludert den frustrerte Tiller, som blir sendt til et lag som heter MIFT. Monstre i Fiksetroppen. MIFT er ryggraden Monsterbedriften – gjengen som sørger for at bedriften går som den skal.

Fritz, sjefen for MIFT, leder et snodig ritual for å innvie deres nyeste ansatte, Tiller Tuskman. Men Tiller vil ikke bli et medlem av denne rare MIFT-familien. Han har nemlig et annet mål, å bli en skøyer. Når Tiller får vite at Mike underviser i komedie, benytter han sjansen, men blir veldig irritert når hele MIFT-laget kommer til timen. Etter hvert oppstår det en nødsituasjon på Latter-Dørken og MIFT-laget trår til for å fikse problemet. Tiller blir vitne til dem i aksjon og han utvikler en ny respekt for det litt snodige MIFT-laget.

Når en skøyer ved et uhell nyser syre-snørr og ødelegger veggen til en menneskebaby, får Tiller og Val i oppdrag å reparere rommet. Det er en mulighet for de gamle vennene til å bli bedre kjent. I mellomtiden har Mike og Sulley ikke noe annet valg enn å ta med den sovende babyen til monsterverden. Mike insisterer på å ta seg av det, for at Sulley ikke skal bli for emosjonelt tilknyttet babyen. Ting viser seg å bli mer komplisert enn de trodde når Mike får vite at Sulley har en ekstra billett til baseballkampen til Monstropoliskrypene. Han insisterer på å ta med babyen. I Monsterbedriften går ikke reparasjonen som den skal når Tiller og Val blir låst inne i rommet. Til slutt blir rommet reparert, Mike går inn med babyen og synger henne i søvn, og Tiller og Val fornyer vennskapet sitt.

Det er tid for det årlige Bowlo-rama. Dessverre må Mike gjøre ferdig masse papirarbeid og får ikke deltatt i år. Men han kan fortsatt sponse et lag. Tiller prøver å bli bedre venn med Mike og melder MIFT med på laget hans. Han oppdager fort at MIFT er veldig dårlige til å bowle. Tiller føler at han ikke har noe annet valg enn å lyve for MIFT og sier at turneringen er avlyst, men i all hemmelighet bytter han dem ut med kjempegode bowlere. Når løgnen hans blir avslørt slutter de gode bowlerne, men overraskende nok velger MIFT å vende det andre kinnet til og likevel delta i turneringen på laget til Tiller. Tiller får kjenne på hvordan et lag stiller opp for hverandre. De vinner ikke, men Tiller oppdager at han har mye å lære fra MIFT-laget.

Når Fritz drar på ferie blir Duncan tilfeldigvis valgt som midlertidig sjef. Første punkt på dagsorden er å gjøre livet surt for Tiller. Det tar ikke lang tid før Tiller og Duncan begynner å krangle. De får en rekke gamle tanker til å eksplodere og forårsaker ved et uhell et strømbrudd i hele byen. På grunn av dette får de besøk av Monstropolis Energiregulerende Kommisjon. (MERC). Duncan og de andre er redde for å få sparken, så MIFT jobber sammen for å dekke over det som har skjedd. Til slutt kommer Fritz tilbake og inspektøren avbryter undersøkelsene, men Mike og Sulley finner ut om dekkoperasjonen. Tiller får sympati for Duncan og tar på seg skylden, slik at Duncan ikke får sparken. Men Fritz sørger for at begge får beholde jobbene sine, og dette bringer rivalene litt tettere sammen.

Når Tiller ved et uhell ødelegger vareautomaten til MIFT holder Fritz en begravelsesseremoni, og Tiller får vite at den gamle maskinen var som en kollega for Fritz. I mellomtiden oppdager Mike og Sully at Monsterbedriftens produktivitet har gått ned på grunn av dårlig moral, og de blir nødt til å kutte i budsjettet. Som et resultat av det må Fritz sparke én av sine ansatte i MIFT. Men hvem? For å øke moralen iverksetter Mike en rekke nye investeringer, blant annet en ny vareautomat til MIFT, som Fritz elsker. Men når Tiller og Duncan krangler over favorittmaten deres, blir den nye automaten ødelagt. De prøver å fikse maskinen før Fritz oppdager det, og det virker som om Duncan klarer å reparere den, men så går den berserk og angriper dem med mat og drikke. Tiller prøver å redde dagen og ødelegger maskinen for å beskytte vennene sine. Til skutt klarer ikke Fritz å sparke noen, og velger derfor å slutte selv. På grunn av Mikes nye investeringer går moralen og inntekten til Monsterbedriften opp igjen, og Fritz trenger likevel ikke å pensjonere seg. For å gjøre det godt igjen viser Tiller at han har fikset den gamle vareautomaten – den første vellykkede reparasjonen hans.