Es 1946 y la paz ha caído de golpe a la agente Carter, al quedar marginada una vez que los hombres regresan a casa desde el extranjero. Al trabajar encubierta para la SSR, Peggy realiza tareas administrativas, pero preferiría estar en el campo de batalla derrotando a los malos. Además, trata de mantenerse a flote como mujer soltera, después de perder al amor de su vida, el Capitán América. Cuando Howard Stark, un viejo conocido, es incriminado por haber desatado sus armas más letales, contacta a Peggy para localizar a los responsables y limpiar su nombre.