En el año 2552, los humanos han estado luchando por la independencia de la Tierra en el planeta Madrigal, pero un encuentro fatal con el Covenant cambia todo.

John lleva a Kwan con un viejo amigo y aprende más sobre el objeto. La Dra. Halsey tiene un plan.

John conoce a su nuevo compañero, y descubre secretos en su propia memoria. Kwan quiere regresar a Madrigal para continuar la lucha de su pueblo, pero Soren tiene otros planes para ella.

Guiado por sus visiones, John lleva a Halsey y a Cortana de vuelta a donde todo comenzó, en busca de respuestas de su pasado. Kwan va en busca de un ejército.