時は戦国時代。関東管領の屋敷に捕らえられた日暮とわは、管領の家来の宗久から十数年前に起きた妖怪「根の首」退治の顛末を聞かされることになる。山崩れで塚が壊れ、封印されていた妖怪が逃げ出し、何人もの人々が襲われて首だけが持ち去られた……。「根の首」退治を村人から頼まれた犬夜叉と弥勒は、手がかりを探しに壊れた塚を見に行く。根の首を追いかける犬夜叉と弥勒。かごめや珊瑚も戦いに加わり、殺生丸も姿を見せる。

幼い頃、森の火事に巻き込まれ、離ればなれになった双子の少女、とわとせつな。時代樹の時空を越えるトンネルをくぐり抜け、戦国時代から現代にタイムスリップしたとわは、かごめゆかりの日暮家で草太の娘として育てられ、武道に長けた女子中学生に成長した。一方、戦国時代に残された妹のせつなは、妖怪退治屋のお頭となった琥珀の下で妖怪退治を生業にしていた。10年後、せつなが賞金稼ぎの少女もろはと妖怪と共に現代に現れる。

2個の虹色真珠を取り込んだ三つ目上臈に呆気なく折れる菊十文字。だが、せつなのピンチに妖力を発動させたとわは、妖気の刀を自分で造り出して立ち向かう。せつなの協力もあって三つ目上臈は退治できたが、飛頭根に取り憑かれてしまうとわ。そんなとわをせつなは姉だと認めない。戦い合うとわとせつな。飛頭根はとわの妹の芽衣に乗り換える。一方、もろははせつなに幼い頃の記憶が無いのは夢の胡蝶に夢を食われたせいだと見抜く。

せつなの夢と眠りと記憶を取り戻すには夢の胡蝶を捕まえるしかない。戦国時代へ戻る決意をするとわ。草太はそんなとわを快く送り出す。芽衣はとわ、せつな、もろはにみんなで帰ってきてと訴える。芽衣に必ず帰ってくると約束するとわ。もろはは時代樹の力を取り込んだ根の首を欺し、戦国時代へと繋がる通路を開かせる。その通路で御神木の核に辿り着いた3人は、時代樹の精霊と対峙。精霊は古の巫女・桔梗の姿を借りていた。

人や獣の骨を抜き取る妖術を使う怪しい童子・若骨丸、父妖怪・とうこつを復活させるため骨を集めていた。その退治を引き受けたとわとせつなは、後から合流したもろはと共に赤骨御殿に乗りこむ。もろはに仕える蚤妖怪・冥加によると、とうこつは大陸から渡ってきた妖獣4人の一人だという。彼らを束ねるのは獣王・麒麟丸。その名に驚くとわ達。一方、もろはを父の仇と待ち伏せる若骨丸に対し、もろはが国崩しの紅夜叉となって立ち向かう。

旅人が次々行方不明になる事件が起きる。解決を任されたとわ達は北の山中へ向かうが、途中で化け猫に取り憑かれた村に遭遇。化け猫を追い払って村を救ったとわ達は、逃げた化け猫達を追って古寺に辿り着く。その寺から現れたのは一人の美僧。とわの妹・芽衣が大ファンのアイドル・ジュリアン君そっくりの寿庵だった。その寺には古い言い伝えがあった。百年ほど前、霊力に優れた僧が妖怪を封じ、寺の床下に骸を納めたという。