神話のふるさと島根県出雲市に住むごく普通の中学三年生・藤宮紅葉の前に突然、「荒神」と呼ばれる謎の怪物が現れる。紅葉は、自らが人柱になることによって荒神を封印することができると言われる「奇稲田」一族の末裔であった。そして今、奇稲田の持つ人柱の効力を封じ込めることが可能だと知った荒神は、最後の奇稲田である紅葉を抹殺しようと襲いかかった!!

紅葉は、松の木に寄生した荒神「ヤマタノオロチ」に襲われるが、その危機を助けたのは荒神であるはずの草薙だった。草薙の目的は、紅葉を殺して荒神を根絶し、己が運命の呪縛から逃れることであった。しかし、紅葉の中に楓の姿を見た草薙は躊躇する。そのすきをつかれた草薙は、紅葉と共にオロチに囚われてしまう。彼らを救おうと、国土管理室は「ベクター兵器」を作動するが…。

東京での新生活がスタートしたものの、突然背負わされた人柱という運命に、紅葉は戸惑いを隠せなかった。しかし、紅葉は自分なりに運命に立ち向かっていく決意を固めていくのだった。そんな時、紅葉を追って東京にも荒神が出現。紅葉は国土管理室と共に荒神と闘おうとするが、紅葉を荒神の手に落ちた楓の二の舞にしたくない国木田は、紅葉を待機させ出動するのだが…。

都内各所の水源で、不可解な事件が発生。国土管理室の一員となった紅葉は、小梅と組んで事件の調査を命じられる。初めての任務に張り切る紅葉だったが、紅葉のお守りをさせられる小梅としては機嫌が悪い。そんな小梅の気持ちも知らず、一人ではしゃいだり、ドジったりの紅葉に、ついに小梅は大爆発！ 紅葉を置いて、単独行動に出てしまう。その時、紅葉の魂が荒神に反応した。

松平は息子の順との約束も忘れて研究に熱中する有様。今も魂を持つ紅葉に大いに興味を抱いていた。しかし、紅葉を実験の対象としか見ていない松平の態度に憤りを覚えた草薙は、実験をやめなければ息子の順を殺すと松平を牽制した。だが、それでも研究を続けようとする母親の姿に、順は悲しみを募らせる。そんな時、東京湾に荒神が出現。松平は自ら現場に向かうが…。

荒神に捕らえられた竹内と小梅を助けようと、八重樫はランチャーで攻撃しようとするものの、撃ち方が分からず右往左往。紅葉の活躍で二人は何とか助かったが、肝心の魂を取り逃してしまった。それが原因で皆に疎まれた八重樫はすっかり自信をなくしてしまう。紅葉は何とか励まそうと八重樫と行動を共にするのだが、再び荒神が現れ二人は囚われの身となってしまう。