Em 1946, a Agente Carter vê a paz interrompida quando se vê marginalizada no regresso dos homens a casa. A trabalhar para a organização secreta RCE (Reserva Científica Estratégica), Peggy é destacada para trabalho administrativo, quando preferia estar em campo, a capturar bandidos. Ao mesmo tempo, tenta viver a vida como mulher solteira, após perder o amor da vida dela, o Capitão América. Quando Howard Stark, um conhecido de longa data, se vê detido por colocar no mercado as suas armas mais mortíferas, entra em contato com Peggy para encontrar os responsáveis e limpar o nome dele.