伊卡伯德克蘭穿越了兩個半世紀復活後，發現自己來到了現代的沉睡谷，在那裡他很快意識到，邪惡已經和他一起蘇醒。警長奧古斯特科爾賓被臭名昭著的無頭騎士殺死，伊卡伯德與艾比米爾斯副警長形成了一種不可能的聯繫，後者是一個童年擁有超自然經歷的年輕警察。兩人一起開始了阻止惡靈的任務，並揭開了可追溯到建國時期的神秘事件。法蘭克歐文隊長不知該不該相信伊卡伯德所說的超自然惡靈，但當伊卡伯德以前的妻子卡特麗娜提供的關於即將發將到來的惡靈的線索開始出現時，他們都開始意識到，這個小鎮一點都不沉睡。

伊卡伯德克蘭仍在適應他在21世紀這一現實，同時和艾比米爾斯副警長繼續解開潛伏在沉睡谷的謎團。伊卡伯德以前的妻子卡特麗娜的一個可怕的幻覺，讓這對不可能的組合去追捕一個來自18世紀的復仇女巫，這個女巫被未知的邪惡所喚醒，正在這個古樸的小鎮上進行破壞。同時，儘管困難重重，安迪布魯克斯警官還是回來了，並且開始了他自己的一項可疑的任務。

邪惡大軍中的另一名士兵，睡魔，進入了沉睡谷居民的夢中。通過在夜間潛入他們的思想，他將他們折磨得體無完膚——這都是因為他們曾經對正義視而不見。當睡魔似乎將目光投向艾比時，她被迫開始面對她的過去——以及她被送進精神病院的妹妹珍妮。命懸一線，在伊卡伯德的幫助下，兩人必須努力打敗睡魔，繼續與邪惡作鬥爭。

艾比米爾斯副警長和伊卡伯德克蘭尋找艾比疏遠的妹妹珍妮，她從沉睡谷精神病院逃了出來。在顛覆性的一集中，閃回了真正的波士頓傾茶事件，艾比和伊卡伯德了解了更多關於他們所面對的惡靈，並最終知道了它的名字。

當一個身分不明的男孩在沉睡谷被發現時，伊卡伯德克蘭和艾比米爾斯副警長被叫到了現場。在與孩子交談後，他們立即意識到有一些邪惡的、病態的東西在蠢蠢欲動，兩人開始尋找他的家人和身世，並被他們的發現所震驚。

當伊卡伯德克蘭失蹤時，他的妻子卡特麗娜現形警告艾比米爾斯副警長無頭騎士將在天黑前回到沉睡谷。慌亂的艾比向神秘的亨利帕里什尋求幫助，後者掌握了關於克蘭如何消除與無頭騎士的危險血緣關係的重要線索。同時，克蘭過去的一次遭遇對他產生了很大的影響，他與卡特麗娜第一次相遇的細節也被揭露。