Ichabod Crane muss sich mit Sleepy Hollows Sheriff zusammenschließen, um die Geheimnisse einer Stadt zu lüften, die durch den Kampf zwischen Gut und Böse zerklüftet ist.

Ichabod Crane versucht immer noch, sich mit den Gegebenheiten des 21. Jahrhunderts vertraut zu machen und zugleich – zusammen mit der Ermittlerin Abbie Mills – die Geheimnisse von Sleepy Hollow zu lüften. Eine schreckliche Vision von Ichabods Frau Katrina führt das ungleiche Gespann auf die Spur einer rachsüchtigen Hexe, die von Unbekannten zurück ins Leben geholt wurde und eine Spur der Zerstörung durch Sleepy Hollow zieht. Unterdessen ist Andy Brooks zurück, um eine eigene, äußerst fragwürdige, Mission zu verfolgen…

Ein neuer Feind betritt die Bildfläche – der „Sandman“ – und treibt sein Unwesen in den Träumen der Bewohner von Sleepy Hollow. In ihren Köpfen treibt er sie an den Rand des Wahnsinns und zwar nur, weil sie einst ungerecht gehandelt haben. Als der „Sandman“ sein Auge auf Abbie wirft, muss sie sich mit ihrer Vergangenheit auseinandersetzen, was ebenfalls ihre Schwester Jenny mit einschließt. Mit Ichabod an ihrer Seite und unter Lebensgefahr, muss das Duo versuchen, den „Sandman“ zu besiegen.

Lt. Abbie Mills und Ichabod Crane sind auf der Jagd nach Abbies Schwester Jenny, die aus Sleepy Hollows Irrenanstalt ausgebrochen ist. Zudem finden die beiden mehr über das Böse heraus, gegen das sie eigentlich kämpfen.

Ein unidentifizierter Junge taucht in Sleepy Hollow auf. Ichabod Crane und Lt. Abbie Mills sprechen mit ihm und stellen fest, dass etwas nicht in Ordnung ist. Das Duo versucht mehr über die Ursprünge und die Herkunft des Jungen herauszufinden und die beiden sind darüber geschockt, was sie letztendlich finden…

Als Ichabod Crane verschwindet, erscheint Abbie Mills eine Vision von Ichabods Frau Katrina, die sie warnt, dass der kopflose Reiter beim Anbruch der Dunkelheit wieder in Sleepy Hollow auftauchen wird. Die panische Abbie sucht beim mysteriösen Henry Parrish Hilfe, da er Hinweise darüber besitzt, wie Crane seine Verbindung zum Reiter lösen kann. Unterdessen hat eine Begegnung aus Cranes Vergangenheit schwerwiegende Folgen und Details über sein erstes Zusammentreffen mit Katrina kommen ans Licht.