New York, 1946: Der Zweite Weltkrieg ist vorüber und im Büroalltag herrscht nach der Rückkehr der Soldaten von der Front wieder knallharter Sexismus. Agentin Peggy Carter (Hayley Atwell) trifft es besonders hart: Kämpfte sie während des Krieges noch Seite an Seite mit Captain America, sieht sie sich beim Geheimdienst Strategic Scientific Reserve (SSR) jetzt zu einer besseren Sekretärin degradiert. Aber dann braucht der geniale Waffenentwickler Howard Stark (Dominic Cooper) dringend ihre Hilfe. Fortan kämpft Peggy als schlagfertige und -kräftige Agentin gegen Verschwörer, Verbrecher - und ihre sexistischen Macho-Kollegen.