Tras ser resucitado y despertar dos siglos y medio más tarde, Ichabod Crane se encuentra en la Sleepy Hollow del presente, donde en seguida se dará cuenta del mal que ha despertado junto a él. Cuando el sheriff August Corbin es asesinado por el infame jinete sin cabeza, Ichabod forma un vínculo de lo más improbable con la teniente Abbie Mills, una joven policía que arrastra una infancia plagada de experiencias sobrenaturales. Se embarcarán juntos en una misión para detener el mal y desentrañar misterios que se remontan a la fundación de Estados Unidos. El capitán Frank Irving no da crédito a las historias de males sobrenaturales de Ichabod, pero cuando empiezan a aparecer pistas de Katrina, la difunta esposa de Ichabod, sobre los males inminentes, todos empiezan a aceptar que la ciudad encierra muchos misterios.

Ichabod Crane, todavía acostumbrándose a la realidad del siglo XXI, y la teniente Abbie Mills siguen trabajando para desentrañar los misterios enterrados en Sleepy Hollow. Una aterradora visión de la difunta esposa de Ichabod, Katrina, incita a la extraña pareja a buscar a una vengativa bruja del siglo XVI que ha sido despertada por males desconocidos y está decidida a destruir la pintoresca ciudad. Mientras tanto, y contra todo pronóstico, el agente Andy Brooks ha regresado y está trabajando en su propia, aunque dudosa, misión.

Otro soldado del ejército del mal, Sandman, se cuela en los sueños de los habitantes de Sleepy Hollow. Infiltrándose en sus mentes por la noche, los tortura hasta el límite; los castiga por haber ignorado la justicia en algún punto a lo largo de su vida. Cuando Abbie parece convertirse en el próximo objetivo de Sandman, esta se ve obligada a empezar a enfrentarse a su pasado y a su hermana, Jenny, internada en una institución mental. Con Ichabod a su lado, y su vida en peligro, ambos deberán tratar de derrotar a Sandman y continuar con su lucha contra el mal.

La teniente Abbie Mills e Ichabod Crane buscan a Jenny, la hermana de Abbie, que ha escapado del psiquiátrico de Sleepy Hollow. En un episodio, con flashbacks del verdadero Motín del té de Boston, que cambiará todo, Abbie e Ichabod descubren más sobre el mal al que se enfrentan… y por fin averiguan su nombre.

Cuando descubren a un niño sin identificar en Sleepy Hollow, Ichabod Crane y Abbie Mills acuden a la escena. Después de hablar con el niño, el dúo percibe algo siniestro y perverso e investigan su casa y orígenes, quedándose impactados por lo que descubren.

Tras la desaparición de Ichabod Crane, su mujer, Katrina, se aparece en una visión a la teniente Abbie Mills para advertirle sobre el regreso del jinete sin cabeza al caer la noche. Una alterada Abbie busca ayuda del misterioso Henry Parrish, que posee pistas de vital importancia sobre cómo Crane puede romper su peligroso vínculo de sangre con el jinete sin cabeza. Mientras tanto, sobre la conciencia de Crane recae el peso de un encuentro de su pasado y salen a la luz detalles sobre su primer encuentro con Katrina.