太正１２年（１９２３年）春、真宮寺さくらは、はるばる仙台から帝都・東京にやって来た。蒸気自動車や公衆電話に驚きながら、手紙を頼りに米田一基を訪ねるさくら。が、その住所が大帝国劇場のものだと知り、戸惑う。さくらは帝国華撃団に入隊する目的で上京したからだ。とりあえず、劇場内を勝手に歩き回るうち、さくらは帝国歌劇団・花組の公演中の舞台に入り込み、公演をめちゃくちゃにしてしまう。さらに、劇場の地下で初めて「光武」を見たさくらは恐怖し、その霊力が「光武」を暴走させてしまう…。

「光武」を暴走させてしまったさくらは責任を感じ、帝劇を後にした。行く当てのないさくらを弁天長屋のトラ坊が家に連れ帰る。母親のおクマの優しさに触れたさくらは、再び帝劇を訪ね、マリアから帝都を守る花組の使命を聞かされる。自分の心が「光武」を暴走させたことに迷いを感じるさくら。「迷っている者とは一緒に戦えない」というマリア。が、弁天長屋のある浅草に脇侍が現れた時、さくらは自らの刀を抜き、ひとり脇侍に立ち向かう…。

自分の霊力をなかなか制御できないさくら。訓練でも数値が伸びない。その一方、華撃団に所属する限り、昼間は歌劇団員として舞台に立たなければならないと知り、愕然。アイリスが主演の芝居の稽古を始めるが、すみれやマリアたちの凄さに圧倒されるばかり。そして少しづつ、芝居の面白さに目覚めて行く。そんな中、銀座に脇侍が出現。すみれとマリアは出撃するが、さくらは米田から出撃を止められる。が、さくらは制止を振り切り「光武」を起動させる。自分の力がわかったような気がしたのだ…。

「光武」による初出撃をしたさくらだったが、結果は惨澹たるものだった。今後の対応策を迫る花小路伯爵に米田は花組に新隊長を迎えたいと言う。霊力の持ち主を集めた結果、女性ばかりになり、個性が強く反発しあうことになったのだ。米田が白羽の矢を立てたのは海軍士官候補生だ。そんなこととは知らないさくらはアイリスとつかの間の休日を楽しむ。士官候補生の中でもっとも霊力の高いのは加山雄一だった。が、米田と「光武」が乗船しての練習艦で火事が起こり、事態を収拾するため、いち早く「光武」に乗り込んだのは大神一郎だった…。

華撃団・花組の新隊長に就任した大神一郎。マリアは戦闘能力も実践能力も自分に劣る大神に懐疑的だ。そんな時、アイリスが高熱を出した。それは恐ろしい闇の力の前触れだった。そのころ、米田とあやめは霊能部隊・夢組の研究所を訪ねていた。脇侍の出現した場所にはすさまじい怨念の闇の霊力があるという。そして脇侍の遺体を解体することに。読経の流れる中、脇侍の腹から白い手がのぞき、黒之巣会の死天王のひとり、紅のミロクが現れた。ミロクは次々と脇侍を出現させる。一方、脇侍の出現反応を感知した大神は、マリア、さくら、すみれを連れて出撃するが…。

度重なる黒之巣会との戦いで傷ついた「光武」を修理するため、花やしき支部で「光武」の開発に当たっていたメカニック少女･李紅蘭が花組に帰ってきた。紅蘭は「光武」の傷を見て、さくらが「光武」が好きではないことを見抜く。「光武にも心がある」と、さくらに設計図を見せる紅蘭。それは、「光武」の設計者・山崎真之介の手によるものだった。「霊力を動力に変える霊子水晶を持った光武は乗り手の心と通い合うほどに力を発揮するようにできた芸術品」という紅蘭の言葉に心を動かされるさくら。一方、大神はバラバラの花組の心をいかにつなぐかに腐心。その頃、隠密行動部隊・月組の加山らは黒之巣会の刹那に遭遇し…。