優一郎が吸血鬼の世界から脱出し、4年の歳月が流れた。日本帝鬼軍へと入隊した優一郎だが、吸血鬼への強い恨みが先行し、命令違反を犯してしまう…。謹慎処分を受け、第二渋谷高校に通うことになるが、与えられた条件は「友だちを作ること」。軍の監視官である柊シノアが見張る中、優一郎は学園生活に馴染めず苦戦する…。

念願の「吸血鬼殲滅部隊」に配属された優一郎だが、未だ高校へ通う生活に不満を募らせていた。そんな中、同級生が「開かずの間」と呼ばれる立ち入り禁止区域に入ってしまう。「旧渋谷地下神殿」――そこは未熟者が入ると、鬼に取り憑かれるという。優一郎は同級生を救い、そして力を得るべく、自ら修練の地へ進入する…!!

サングィネムで優一郎を庇い、命を落としたと思われたミカエラは、なんと生きていた！ 一体彼に何が起きたのか!? 秘められた真実が明らかに…!! 一方、優一郎と与一は共に吸血鬼殲滅部隊「月鬼ノ組」の研修生となる。だが、自己紹介も十分に行えないまま、優一郎は同じ研修生の君月と衝突。転入早々、波乱を巻き起こすのだった…。