とある街で便利屋「Devil May Cry」を営むダンテの元に、仲介屋モリソンが仕事を持ってやってくる。パティという少女を、ローエル家に送り届けるという仕事だ。パティは、先日亡くなった名門ローエル家当主の隠し子だというのだ。退屈そうな仕事に乗り気ではないダンテだったが、モリソンの策にはまって渋々仕事を引き受ける事に。しかしローエル家への道中を進むにつれ、事態はきな臭くなっていく。パティを狙う無数の悪魔…。便利屋ダンテの真の顔、デビルハンターとしての仕事がここに開幕する！

暇を持て余すダンテの元にデビルハンター仲間であるレディが現れ、仕事を依頼してくる。詳しい内容も知らされぬままダンテが連れていかれた先は、夜な夜な非合法のバイクレースが行われているハイウェイの一画だった。わけの分からぬまま、レディの言うなりになってレースに参加する事になるダンテ。やがてレースが盛り上がってきた頃、正体不明のバイクが闖入してくる。レッド・アイと呼ばれるそのライダーの正体とは…!?

「この男を殺して欲しい…」ダンテに仕事を依頼してきた町長はそう言った。町長の娘アンジェリナと交際している男が、人間ではないと言うのだ。半信半疑ながらも男、ブラッドと接触をするダンテ。果たして、ブラッドが人間ではない事が分かるが、ブラッドはダンテにそれを知られても特に慌てる様子はない。悪魔ブラッドの目的とは何なのか？ 悪魔と人間の間に芽生えた愛は真実なのか？ 半人半魔の存在であるダンテの決断は…？

レディは、とある依頼のためにその悪魔を追っていた。見た目にはただのブロンドの美女。しかしその悪魔はダンテさながらに銃を操り、おまけに稲妻を生み出す力まで持っている。一度悪魔を取り逃がしたレディは、ダンテの元を訪れ、その悪魔に心当たりがないかを訊ねる。それ程までにその悪魔の動きはダンテに酷似していたのだ。何も知らないと言うダンテ。レディは諦め、自分の力だけでその悪魔を倒す事を決意する。人間と悪魔、女同士の意地がぶつかる！