とある街で便利屋「Devil May Cry」を営むダンテの元に、仲介屋モリソンが仕事を持ってやってくる。パティという少女を、ローエル家に送り届けるという仕事だ。パティは、先日亡くなった名門ローエル家当主の隠し子だというのだ。退屈そうな仕事に乗り気ではないダンテだったが、モリソンの策にはまって渋々仕事を引き受ける事に。しかしローエル家への道中を進むにつれ、事態はきな臭くなっていく。パティを狙う無数の悪魔…。便利屋ダンテの真の顔、デビルハンターとしての仕事がここに開幕する！

暇を持て余すダンテの元にデビルハンター仲間であるレディが現れ、仕事を依頼してくる。詳しい内容も知らされぬままダンテが連れていかれた先は、夜な夜な非合法のバイクレースが行われているハイウェイの一画だった。わけの分からぬまま、レディの言うなりになってレースに参加する事になるダンテ。やがてレースが盛り上がってきた頃、正体不明のバイクが闖入してくる。レッド・アイと呼ばれるそのライダーの正体とは…!?

「この男を殺して欲しい…」ダンテに仕事を依頼してきた町長はそう言った。町長の娘アンジェリナと交際している男が、人間ではないと言うのだ。半信半疑ながらも男、ブラッドと接触をするダンテ。果たして、ブラッドが人間ではない事が分かるが、ブラッドはダンテにそれを知られても特に慌てる様子はない。悪魔ブラッドの目的とは何なのか？ 悪魔と人間の間に芽生えた愛は真実なのか？ 半人半魔の存在であるダンテの決断は…？

レディは、とある依頼のためにその悪魔を追っていた。見た目にはただのブロンドの美女。しかしその悪魔はダンテさながらに銃を操り、おまけに稲妻を生み出す力まで持っている。一度悪魔を取り逃がしたレディは、ダンテの元を訪れ、その悪魔に心当たりがないかを訊ねる。それ程までにその悪魔の動きはダンテに酷似していたのだ。何も知らないと言うダンテ。レディは諦め、自分の力だけでその悪魔を倒す事を決意する。人間と悪魔、女同士の意地がぶつかる！

アイザックは悩んでいた。いつまで経ってもシンディが自分に振り向いてくれない事に。そんな中、シンディの口からダンテのような男が好きと聞かされたアイザックは、ダンテの後をつけ回し始める。そこでアイザックが目にしたのは、ダンテの異常な行動の数々だった。しかしそれをシンディに話してもシンディは信用しようとしない。ダンテを知るたびに不幸な目に遭うアイザックの運命やいかに…？

最近発見された地下街の跡地に、大量のアンティークレコードが眠ってるという。その回収をするという男達から護衛を依頼されるダンテ。レコードとはいえ結構な金になる品だけに、強引な手で奪おうとする者も少なくないのだ。だがダンテ達一行を襲ったのは人間ではない何者かだった…。伝説のロック・クイーン、エレナ・ヒューストンに隠された謎と、彼女の激しいナンバーをバックに、ダンテの2丁拳銃が華麗なビートを刻む！