遊城十代は、デュエルアカデミア高校の入学試験に向かう途中で、伝説のデュエリスト･武藤遊戯に出会い、1枚のカードをもらう。十代は遅刻して会場に着き、試験を受けさせて欲しいと頼むが、クロノス教授は筆記試験の成績がよくない十代の試験を無駄だと言う。十代VSクロノスの決闘が始まる。クロノスのレアカード「アンティーク･ギアゴーレム」は攻撃力3000と強力で、十代はダメージを受ける。追いつめられた十代は、モンスターの声を感じる。それは遊戯からもらったカード「ハネクリボー」だった…。

アカデミアでの生活が始まり、オシリスレッドという寮に配属される。そこは劣等生が集まるおんぼろの寮だった。十代は優等生のオベリスクブルーの万丈目ともめ事を起こし、深夜、互いのベストカードを賭けてデュエルする。十代VS万丈目の決闘。抜け目ない万丈目による融合モンスターのコントロールを奪う戦略により、十代は自分の主力モンスター「フレイム･ウィングマン」の攻撃を受けてピンチになる。

クロノスは明日香の偽ラブレターで十代を罠にはめようとする。しかし、かかったのは翔だった。女子寮で取り囲まれた翔を助けるために、十代VS女王･明日香の決闘が始まる。明日香のサイバー･アスリート･デッキから「エトワール･サイバー」「ブレードスケーター」「サイバーブレイダー」の華麗で強力なモンスターが登場し、十代を追いつめる。だが十代は、新たなるエレメンタルヒーロー「サンダージャイアント」を喚ぶ…。

月に一度のテストが行われる。十代は寝坊した上に、途中で荷物を運ぶおばさんを助けて、さらに遅刻する。筆記試験が終わり、生徒たちは購買部で新カードを手に入れるが、遅れた十代は手に入れそこねる。助けたおばさんは購買部員で、1枚のカード「進化する翼」をくれる。デュエル実技試験は十代VS万丈目の決闘になる。万丈目のVWXYZの5体の強力コンボに太刀打ちできない。十代はおばさんからもらったカードを見てひらめく。

十代たちは、生徒が次々に消えたと言い伝えられる幽霊寮に行き、明日香の兄の手がかりを探そうとする。十代たちの前に怪しい風貌の男タイタンが現れ、デュエルを仕掛ける。クロノスが雇った「自称･闇のデュエリスト」だった。十代VSタイタンの決闘。タイタンのデッキは闇のゲームを髣髴させるダークで危険なものだ。十代のライフが減るとき、体の一部も消える。本当に闇のゲームなのか…!?

十代VSタイタンの決闘2。タイタンのダイスは当たり続け、十代は追い込まれて、体がさらに消えていく。やがて十代は意識を失いかけるが、ハネクリボーの声に呼び覚まされる。タイタンのカラクリを見破り、偽･闇のゲームは終了したかに見えたが…。本当の闇のゲームが発動し、闇にとりつかれたタイタンとの決闘になる…。そしてもう一人、ハネクリボーの声を聞く者がいた。