아쿠타가 살아 있다고 믿는 타이무. 아쿠타를 찾기 위해 괴짜 사이라와 함께 다른 세계의 진실을 파고든다. 한편, 요코스카에서는 나기도 꿈의 비밀을 밝히고자 조사를 시작하고, 방치돼 있던 엄마의 작업실에 발을 디딘 나기는 기묘한 광경을 마주하는데.

갑자기 눈앞에 나타난 타이무를 보고 놀란 나기는 친구에게 달려가 도움을 청한다. 뜻밖의 첫 만남에 잔뜩 경계했지만, 세계를 건너온 타이무의 이야기를 듣고 함께 아쿠타를 찾기로 한다. 하지만 생각지 못한 진실이 이들을 기다리고 있다. 한편, 우파난타에서는 사이라와 또 다른 드래곤 라이더가 퓨톤퓨토를 자이로의 손아귀에서 구해낼 준비를 시작한다.

영원한 비밀은 없다 했던가. 세상의 운명이 끝을 마주하자 감춰졌던 진실들이 쏟아져 나온다. 드래곤 라이더들이 자이로를 무너뜨릴 희망을 잃고 좌절하는 사이, 사이라는 세상을 구하고자 마지막 몸부림을 치고, 여기에 오랫동안 감춰져 있던 우파난타의 진실이 드러난다. 하지만 밝혀지지 않는 게 좋은 비밀도 있는 법. 타이무는 잔혹한 비밀 하나를 알게 된다.

나기는 엄마와 감동의 재회를 나누지만, 잔인한 암살자들이 이들을 방해한다. 결국 추격을 피해 아쿠타가 있는 섬으로 향하지만, 이들 앞에는 더 끔찍한 상황이 펼쳐지는데.