Het is 1946. Met de vrede wordt de rol van Agent Carter gemarginaliseerd als de mannen terugkeren uit het buitenland. Peggy werkt voor de geheime SSR in een administratieve baan, maar ze zou het liever in het veld tegen de slechteriken opnemen. Ze probeert het als alleenstaande vrouw te redden nadat ze Captain America, de liefde van haar leven, heeft verloren. Als haar oude kennis Howard Stark het ontketenen van zijn dodelijkste wapens in de schoenen wordt geschoven, vraagt hij Peggy de verantwoordelijken op te sporen en zijn naam te zuiveren.