Un garçon de 17 ans nommé Ayato, se rend compte que Tokyo est en guerre contre un envahisseur inconnu. Guidé par un chant, Ayato rencontre Reika, et découvre un œuf qui contient le RahXephon, un humanoïde gigantesque qui va combattre de leur côté.

Ayato ne se réveille à l'hôpital qu'avec le souvenir d'un rêve étrange. Comme il n'est pas sûr s'il ne faisait vraiment que rêver, il essaie d'en savoir plus auprès de Reika.

Ayato peut détruire les dolems avec l'aide du Rahxephon. Après le combat, il apprend de Haruka que le monde tel qu'il le connaît n'existe même pas.

Haruka et Ayato entrent dans le porte-avions Lilia Litvyak. Ayato est immédiatement arrêté pour savoir si il est une véritable menace ou non.

Après la brillante victoire de RahXephon sur son ennemi, Ayato est considéré comme le pilote officiel du mecha. Il subit alors une nouvelle batterie de tests où l'on découvre qu'il a des points communs assez frappants avec Quon Kusanagi.

Un nouveau Dolem a fait son apparition en ville. Ayato va devoir se battre à nouveau, même si s'est refusé à toute nouvelle intervention. Kim, une opératrice chez TERRA, va tenter de redonner envie à Ayato de se battre pour les autres.