戦国時代。巫女桔梗に封印された半妖の少年犬夜叉は、現代からタイムスリップしてきたかごめの手で甦った! 妖怪を強くする『四魂の玉』が体の中から出てきて驚くかごめ。犬夜叉は四魂の玉を飲み込んだ百足の妖怪を一撃で粉砕する。

楓の死んだ姉・桔梗の生まれ変わりだと判明したかごめは、「四魂の玉」を持っているために妖怪・屍舞烏にさらわれてしまった。彼女を助けに現れ、屍舞烏を引き裂く犬夜叉。だが、「四魂の玉」を飲み込んでいた屍舞烏はすぐに再生する。そこで、かごめが屍舞烏を矢で射った時、「四魂の玉」が粉々に砕け散ってしまい…。

「四魂の玉」を見極める目を持つかごめと妖怪を倒す力を持つ犬夜叉は、二人で四散した「四魂のかけら」を集める羽目になってしまった。だが、仲違いをしてしまい、かごめは「骨喰いの井戸」から現代へ戻る。そんな中、「四魂の玉」を狙う妖怪・結羅は、村人を操って犬夜叉を襲撃。逃れた犬夜叉は、かごめを追って…。

現代に戻ったかごめは、実家でくつろいでいた。犬夜叉は井戸を通って彼女を連れ戻しにくるが、その肩に結羅の操る髪がついていた。現代に妖怪の攻撃が及ぶのをくい止めるため、かごめは犬夜叉と共に戦国時代に戻り、結羅と戦うが、鬼火櫛の炎に包まれてしまった…。

犬夜叉が人間の母と化け犬の父の間に生まれた半妖だと知ったかごめ。そんな犬夜叉の腹違いの兄・殺生丸は、父の墓のありかを探るために犬夜叉の死んだ母を冥界から呼び出した。だが、その母の正体は妖怪・無女だった。そして、犬夜叉は彼女に取り込まれかけて…。

無女に父の墓のありかを暴かせた殺生丸は、犬夜叉の右目（黒真珠）を抜き、墓の入口を開いた。殺生丸の非道さに腹を立てたかごめは、犬夜叉と共に殺生丸を追う。すると、その中には、犬夜叉たちの父の形見である妖刀「鉄砕牙」があった。しかし、それを抜くことができたのは、犬夜叉たちではなくかごめだった…。