ある日、古いピラミッドを探検していた少年ハンター・スティールは偶然、奇妙な腕輪｢マナクル｣を手に入れ、地下世界｢インナーワールド｣へと迷い込んでしまう。そこで出会ったスパイダー戦士｢シャドウ｣。地上から来た人間を不吉に感じたシャドウはハンターに襲い掛かろうとする。そんな彼らの様子を見ていた昆虫軍団｢インセクター｣は、昆虫型ロボット｢マシンセクター｣を操り、二人に襲い掛かってきた。絶体絶命のピンチの中、精霊オラクルはハンターを勇者｢スパイダーライダー｣に変身させる。力を得たハンターはシャドウと共に、インセクターを打ち倒した。 [アクション/バトル]

インナーワールドで出会ったスパイダーライダーのコロナ。彼女に案内されて、ハンターとシャドウは彼女の住むアラクナ城を目指す。旅の中で感じる地下世界の美しさに心をときめかすハンターであったが、シャドウとは喧嘩ばかり。そんななか、インセクターの四天虫のひとり、｢グラスホップ｣に襲われている村に遭遇する。村人を助けるために、虫戦士との決闘に応じてしまうハンター。しかし、何故か変身できずに苦戦を強いられて、またしてもピンチに。物陰から様子を窺っているだけのシャドウであったが、ハンターの決してあきらめない姿に心を動かされ、ついに飛び出してしまう。

アラクナ城に辿り着いたハンター達一行は、そこでアラクナ国の王子ルメンと、騎士団の団長イグナスに出会う。二人もまた、スパイダーライダーであった。ハンターとシャドウの力を疑問視するイグナス。挑発されて腹を立てるハンターとシャドウにルメン王子の提案でイグナスと決闘をすることに。しかし、イグナスとスパイダー｢フレイム｣の抜群のコンビネーションを前にして、ばらばらで闘う二人にはまるで歯が立たなかった。幾度、倒れてもあきらめない二人は、戦いの中で互いの力が必要だということに少しづつ気が付き始めていく。

インセクターに襲われたフラワール村からスパイダーライダーズに救援の要請が入った。ハンターはイグナスとコロナと共にその村に駆けつけ、物陰で怯える少女レインを救出する。彼女に案内されて他の村人が連れ去られた洞窟を捜索するハンター達。しかしイグナスとコロナは洞窟に咲く花の花粉を嗅いで、自らを見失い、ハンターに襲い掛かってしまう。機転を利かせたハンターのアイディアで難を逃れた一行は、洞窟の外で待つレインが仕掛けた罠であることに気づく。実はレインの正体は四天虫の一人、ビーレインであった。

初代スパイダーライダーを祭った記念碑のある勇者の丘。ハンターとコロナはそこで、ひとりの女性メリッサと出会う。彼女はインセクターとの戦いで傷ついたこの丘に、再び緑を蘇らせようと苗木を植えていた。そこへ四天虫のトップ、バグースが現れ、大切なこの丘をインセクターに差し出せと迫る。抵抗するハンター。しかしメリッサはバグースの要求を受け入れるというのだった。あきらめきれないハンターとコロナはバグースに戦いを挑むが、あと一歩の所まで追い詰めたにもかかわらず、仮面をつけた謎の少女の出現によってとり逃がしてしまう。

アラクナ城下の子供たちの間で流行っているキラキラボール。ボールを持っていないスパークル姫は、そんな子供たちをうらやましそうに眺めているだけ。淋しげな妹の姿を見ていたルメン王子はハンターに依頼してキラキラボールを探してきてもらう。スパークルは自分のキラキラボールに大喜びだったが、実は町中に溢れているこのキラキラボールはグラスホップの罠であった。子供たちを操って盾とする、グラスホップの攻撃にハンターとシャドウは翻弄されるが、スパークル姫のキラキラボールがハンターを逆転に導くのだった。