Após ressuscitar e transportado por dois séculos e meio através do tempo, Ichabod Crane encontra-se na Sleepy Hollow dos tempos modernos, onde rapidamente se apercebe que o mal acordou com ele. Quando o xerife August Corbin é morto pelo infame Cavaleiro Decapitado, Ichabod forma uma ligação improvável com a tenente Abbie Mills, uma jovem polícia que teve as suas próprias experiências sobrenaturais na infância. Juntos embarcam numa missão para deter o mal e desvendar mistérios que remontam à fundação do país. O comandante Frank Irving hesita em acreditar nas histórias de Ichabod sobre males sobrenaturais, mas quando as pistas da antiga esposa de Ichabod, Katrina, sobre males iminentes começam a surgir, todos começam a perceber que esta cidade é tudo menos sonolenta.

Ainda a ajustar-se à sua realidade do século XXI, Ichabod Crane e a tenente Abbie Mills avançam na sua missão de desvendar os mistérios que espreitam em Sleepy Hollow. Uma visão assustadora da antiga esposa de Ichabod, Katrina, leva a dupla à caça de uma bruxa vingativa do séc. XVIII que foi despertada por males desconhecidos e está num caminho de destruição na pitoresca cidade. Entretanto, e apesar de tudo, o agente Andy Brooks está de volta e metido uma missão duvidosa.

O Sandman infiltra-se nos sonhos dos residentes de Sleepy Hollow. Ao infiltrar-se nas suas mentes à noite, tortura-os ate ao limite - tudo porque fizeram vista grossa à justiça. Quando o Sandman foca a mira em Abbie, ela é forçada a enfrentar a sua irmã institucionalizada, Jenny. Com Ichabod ao seu lado, a dupla tem de derrotar o Sandman.

A tenente Abbie Mills e Ichabod Crane procuram a irmã afastada de Abbie, Jenny, que escapou de um hospital psiquiátrico de Sleepy Hollow. Num episódio crucial, que inclui flashbacks da verdadeira Festa de Chá de Boston, Abbie e Ichabod descobrem mais sobre o mal que enfrentam... e finalmente aprendem o seu nome.

Quando um rapaz não identificado é encontrado em Sleepy Hollow, Ichabod Crane e a Tenente Abbie Mills são chamados ao local. Depois de falarem com a criança, percebem imediatamente que algo de sinistro e doentio está a acontecer e a dupla vai tentar encontrar a sua casa e descobrir as suas origens - e ficam chocados com o que encontram.

Quando Ichabod Crane desaparece, a sua esposa, Katrina, aparece à tenente Abbie Mills numa visão, avisando-a que o Cavaleiro Decapitado regressará a Sleepy Hollow até ao cair da noite. Uma frenética Abbie procura a ajuda do misterioso Henry Parrish, que tem pistas vitais sobre como Crane pode vencer a sua perigosa ligação de sangue ao Cavaleiro Decapitado. Entretanto, um encontro do passado de Crane pesa muito sobre ele e são revelados detalhes sobre o seu primeiro encontro com Katrina.