La vie de Nathan, un jeune garçon en CM2, bascule quand il rencontre par hasard Whisper, un valet surnaturel. Nathan découvre un nouveau monde peuplé de Yo-kai, des esprits magiques, dont Jibanyan, un chat insolent.

Nathan enquête sur une mystérieuse créature qui aurait été aperçue dans la rivière de la ville. Il rencontre également Toutouïe, un Yo-kai qui pousse ses victimes à révéler des secrets embarrassants.

Les camarades de classe de Nathan sont effrayés par des rumeurs d'apparition d'un chien à visage humain. Loubarbare, un Yo-kai avec des airs de délinquant juvénile, envoûte Mathieu, un des meilleurs amis de Nathan.

Nathan rencontre Granpapéti, un Yo-kai qui donne des fringales, devant le supermarché du quartier. Il doit également faire face à une épidémie de trous de mémoire causés par le Yo-kai Chaipô. Pendant ce temps, Corniot cherche à se reconvertir...

La visite du mystérieux Yo-kai Hiblusion vient compliquer la Saint-Valentin de Nathan, tandis qu’à la maison, un exorciste lui fait craindre pour la sécurité de ses amis Yo-kai. Pendant ce temps, Corniot continue de chercher le métier de ses rêves.

La journée de nettoyage est compliquée par la visite d’un Yo-kai super motivant, le dentiste de Nathan est envoûté par Nihilistik, et Padrézo vient perturber la soirée pyjama de Nathan et ses amis. Pendant ce temps, Corniot aurait-il enfin trouvé le métier de ses rêves ?