1946年ニューヨーク、ペギー･カーターはSSR戦略科学予備軍でエージェントとして働いていたが、重要な任務を任せてもらえないでいた。カーターとキャプテン･アメリカの戦友であるハワード･スタークは敵国への武器販売で告発され公聴会に召喚されていた。そんな時、スタークから奪われた武器を奪還するための仕事を依頼されたカーターは、スタークの執事、エドウィン･ジャーヴィスと共に犯人を追う。

新型爆弾を積んだミルク･トラックを追って、デイジー･クローバー牧場に向かったカーター。ヴァイタ･レイ測定器を使って爆弾を積んだトラックを捜し出すためだ。カーターはSSRの支局長たちより早く容疑者を捜し出し、爆弾を回収する必要があるのだ。捜査の中、スタークの発明品を盗んだブラニスと再会した彼女は“リヴァイアサン”とは何かを問い詰めていく。

爆破した精油所にあったナンバープレートがスタークの車のものだと判明し、SSRはスタークの執事、ジャーヴィスを取調室に連行する。SSRはジャーヴィスの過去の弱みを握り、彼からスタークの情報を得ようとしていた。カーターの機転の良さで、彼は取調室から解放されることになり、カーターとジャーヴィスは2人で盗まれたスタークの発明品がある場所を突き止めに行く。

SSRが全力をかけて追っている時に突然、ニューヨークに舞い戻ってきたスターク。彼の居場所がないため、カーターは仕方なく女性専用のグリフィスホテルにかくまうことに。一方、SSRの支局長は戦時中のフィノーの戦いで死んだはずの男がスタークの発明品を狙っていたことや、米政府がフィノーでの出来事を隠していることから、そこに事件解決の手掛かりがあると考えドイツに向かう。

事件現場で押収した通信機にメッセージが届く。ロシア語で書かれた暗号メッセージを解読したカーターは、暗号分析者として武器の受け渡し場所であるベラルーシの森にエージェントたちと一緒に向かうことに。そこでは、かつて共に戦った現地の107連隊が待っていた。そしてSSRは、大量破壊兵器の試作品を取引する予定のスタークを待ち構えるが。

ベラルーシから連れて帰った精神科医、イフチェンコ博士からSSR支局長がリヴァイアサンの情報を聞き出していた際、組織が女工作員を育成していることを知ったカーターは、スタークの技術を盗んだのは女工作員だと確信し、ジャーヴィスと共に捜し出す。そんな時、SSRはカーターが陰でスタークを助けていた事実をつきとめ、彼女を国家反逆、スパイ行為などで逮捕しようとする。