Depuis la fin de la guerre et la disparition de son bien-aimé Captain America, l'agent Peggy Carter est reléguée aux tâches administratives du SSR, alors qu'elle aimerait plutôt retourner sur le terrain et régler leur compte aux criminels.

La plus meurtrière des armes d'Howard Stark est tombée entre des mains ennemies, et seule Peggy Carter peut la récupérer. Elle va tenter d'y parvenir dans être démasquée par le Chef Dooley et l'Agent Thompson.

1946. Les hommes sont revenus du front, la paix règne de nouveau dans le monde. Peggy a également retrouvé son train-train, reléguée aux tâches administratives du SSR (Strategic Scientific Reserve), elle qui ne rêve que de se frotter aux criminels sur le terrain et d'oublier un peu Steve - alias Captain America -, son grand amour perdu. L'ingénieur Howard Stark, que Peggy connaît depuis longtemps, va bientôt la sortir de sa torpeur.

Dooley suit un nouvel indice qui met la carrière de Peggy en danger.

Quand Peggy gagne la confiance de ses supérieurs pour faire une mission, elle fait appel à une équipe.

Peggy réalise que la situation est choquante, mais elle ne se doute pas que ses ennemis sont proches.