Ichabod Crane is tweeënhalve eeuw verder de tijd in geslingerd wanneer hij opstaat uit de dood in het hedendaagse Sleepy Hollow. Hier ontdekt hij al snel dat het kwaad samen met hem ontwaakt is. Sheriff August Corbin wordt vermoord door de beruchte Ruiter Zonder Hoofd en Ichabod bundelt zijn krachten met Abbie Mills, een jonge politieagente die in haar jeugd bovennatuurlijke dingen heeft meegemaakt. Ze maken het hun missie om het kwaad te stoppen en het mysterie te ontrafelen dat dateert uit de tijd dat de Verenigde Staten werden gesticht. Commandant Frank Irving twijfelt eerst nog aan Ichabods verhalen over bovennatuurlijk kwade machten, maar dan openbaart Katrina, ooit de vrouw van Ichabod, dat het onheil nadert. Dan wordt duidelijk dat Sleepy Hollow zijn naam geen eer aandoet. Het is hier allesbehalve slaperig.

Terwijl Ichabod Crane langzaam went aan de realiteit van de 21e eeuw, gaan hij en inspecteur Abbie Mills verder met hun missie om de geheimen van Sleepy Hollow te ontrafelen. Ichabod krijgt een angstaanjagend visioen: zijn voormalige vrouw Katrina stuurt het tweetal op pad om een wraaklustige heks uit de jaren 1700 op te sporen. De heks is door een onbekend kwaad gewekt en trekt een spoor van vernieling door het eigenaardige stadje. Agent Andy Brooks komt tegen alle verwachtingen in terug en begint aan zijn eigen twijfelachtige missie.

De volgende strijder in het leger van het kwaad maakt zijn opwachting. Klaas Vaak sluipt de dromen van de inwoners van Sleepy Hollow binnen. Hij dringt in hun brein en martelt ze tot ze wanhopig zijn. Dat doet hij omdat ze elk op hun eigen manier ooit bij onrecht een oogje dichtknepen. Als Klaas Vaak zijn pijlen op Abbie lijkt te richten, moet ze haar verleden onder ogen komen. In het bijzonder omtrent haar zus Jenny, die in een inrichting is opgenomen. Met Ichabod aan haar zijde en met gevaar voor eigen leven, moet ze proberen om Klaas Vaak te verslaan en hun gevecht tegen het kwaad verder te zetten.

Inspecteur Abbie Mills en Ichabod Crane gaan samen op zoek naar Jenny, het vervreemde zusje van Abbie dat is ontsnapt uit de psychiatrische inrichting van Sleepy Hollow. In een aflevering die alles in een ander perspectief zet, krijgen we een terugblik op de echte Boston Tea Party en ontdekken Abbie en Ichabod meer over de kwade macht waar ze mee te maken hebben... en welke naam die draagt.

Als er in Sleepy Hollow een onbekende jongen opduikt, worden Ichabod Crane en inspecteur Abbie Mills opgeroepen. Ze praten met het kind en komen erachter dat er iets onheilspellends en misselijkmakends te gebeuren staat. De twee gaan op zoek naar het huis van de jongen en naar zijn herkomst. Wat ze ontdekken is verbijsterend.

Als Ichabod Crane verdwijnt, krijgt inspecteur Abbie Mills een visioen van zijn vrouw Katrina. Zij waarschuwt dat de Ruiter Zonder Hoofd tegen het vallen van de avond naar Sleepy Hollow terugkeert. Abbie is radeloos en schakelt de mysterieuze Henry Parrish in, die haar kan helpen met belangrijke aanknopingspunten over hoe Crane zijn gevaarlijke bloedband met de Ruiter Zonder Hoofd kan verbreken. Verder valt een ontmoeting uit zijn verleden Crane zwaar en zien we hoe Katrina en Crane elkaar voor het eerst ontmoeten.