사혼의 구슬을 노리던 이누야사는 키쿄우의 화살에 맞아 봉인되고 사혼의 구슬은 키쿄우의 죽음과 함께 영원히 사라지게 된다. 이야기는 현대로 돌아가 오래된 신사에 사는 중학교 3학년 카고메는 어느 날 우연히 사당 안에 있는 우물 속에서 나타난 지네요괴를 만나게 되고 자신도 모르는 사이에 전국시대로 넘어오게 된다. 숲에서 봉인된 이누야샤와 만난 카고메는 또 다시 지네 요괴의 습격을 받게 되고 이 요괴의 퇴치를 위해 이누야사의 봉인을 풀게 되는데…

지네 요괴를 처치해준 이누야사가 갑자기 돌변해서 사혼의 구슬을 빼앗으려한다. 갑작스런 변모에 배신감을 느끼는 카고메. 하지만 카에데의 법력으로 카고메는 이누야사를 억누를 수 있는 최대의 무기(?)를 얻게 된다. 한편 사혼의 구슬이 전국시대에 나타난 것이 알려지면서 세상 곳곳에 있는 요괴들이 사혼의 구슬을 빼앗기 위해 공격해 오는데...

사혼의 구슬을 알아볼 수 있는 카고메의 눈과 이누야사의 힘을 합치지 않으면 부서진 구슬 조각을 다 모으는 것은 불가능하다. 결국 흩어져버린 사혼의 구슬을 모으기 위해서는 서로 협력하는 수밖에 없다. 하지만 둘의 신경전은 여전하고 서로 힘을 합칠 기미는 없어 보인다. 카고메는 현대로 돌아갈 생각을 하게 되지만 갑자기 마을에 요괴가 나타나고 마을 사람들이 이누야사를 공격하기 시작한다. 누군가에게 조종당하는 꼭두각시같이…

눈에 보이지 않는 머리카락으로 인해 이누야사는 제대로 싸울 수가 없다. 가영이가 필요한데 가영이는 현대로 돌아와 집에서의 안락함에 취해 있었다. 이번의 적은 가영이 없으면 절대로 이길 수 없는 상대인데. 이누야사는 가영을 데려오기 위해서 현대로 찾아오지만. 과연 둘은 한마음이 되어 요마 유라를 이길 수 있을까?

어떤 무덤의 행방을 찾아 돌아다니는 한 명의 사나이. 그 사나이의 정체는 다름 아닌 이누야사의 형 셋쇼마루였다. 그가 원하는 것은 자기 아버지가 남긴 엄청난 파괴력을 지닌 무기 [철쇄아]. 지금보다 더 큰 힘을 얻기를 원하는 셋쇼마루는 철쇄아를 얻기 위해 이누야사를 찾아온다. 한편 가영은 이제 매일 같이 전국시대로 등교하게 된다. 이누야샤와의 신경전은 여전한 가운데 가영은 오래 전에 돌아가셨다는 이누야샤의 어머니를 보게 되는데...

드디어 어머니를 만난 이누야사. 하지만 가영의 눈에는 얼굴이 보이지 않는 이누야사의 어머니... 이 모든 것은 철쇄아를 찾아내기 위한 셋쇼마루의 속임수였다. 결국 이누야사로 부터 무덤의 위치를 알아낸 셋쇼마루는 철쇄아를 얻기 위해 무덤으로 향하고 이누야사 또한 서둘러 셋쇼마루의 뒤를 쫓는다. 마침내 셋쇼마루는 철쇄아를 발견하고 이를 뽑으려 하지만 철쇄아의 결계가 이를 거부한다. 나중에 도착한 이누야샤도 철쇄아를 뽑으려 하지만 철쇄아는 이 또한 거부하는데...